応仁の乱後の混乱した近江で､六角高頼に対抗するため､幕府側が擁立した佐々木政堯(佐々木高頼の従弟)が近江に攻め入った際に､籠城したのが清水城で､これが箕作城の前身とされているが定かでないようだ。
その後､天文19年（1550）には､六角定頼が観音寺城の支城として改修したとされる。
永禄11年（1568）室町将軍･足利義昭を奉じて上洛をめざす織田信長の近江侵攻に対し､六角義賢（承禎）は観音寺城に加え、箕作城と和田山城の防備を固めて､信長を迎え撃った。箕作城には吉田出雲守重光・建部源八郎秀明・狛修理亮・吉田新助など3千余の兵が籠城したが､佐久間信盛・木下(豊臣)秀吉・丹羽長秀らの信長軍に攻められ､わずか4時間で落城した。箕作城の陥落を知った和田山城では一戦も交えることなく全員が逃亡し､観音寺城の義賢も完全に戦意を失い、夜陰に紛れて甲賀郡へと落ち延びていった。これ以降､箕作城は廃城になったとされる。