伊吹山は平安時代初め比叡･愛宕などの諸山とともに｢七高山｣の一つに数えられた。仁明天皇期(833〜850)に役行者や泰澄が入山し｢一精舎｣を建て､仁寿年間(851〜853)に山林修行者･三修が伊吹山に登り上額寺に列せられ､伊吹護国寺が成立したとされる。この後､弥高寺･太平寺･朝日観音寺･長尾寺の伊吹四ヶ寺に発展し､当寺は中世伊吹修験の中心寺院となっていった。
しかし､応仁の乱以降､京極家の内紛では､明応4年(1495)に京極政高(政経)が弥高寺に軍を進め､翌年には対立する京極高清が弥高寺に布陣した記録が残っており､この頃､弥高寺は京極氏の出城の役割を果たしていた。一方､天文5年(1536)に｢47坊院あり｣との記録が見え､寺院としても存続していたことが伺える。
元亀元年(1570)には､浅井･朝倉軍が織田軍の侵攻に備え､城郭施設の改修を行っている。
浅井氏滅亡後の天正8年(1581)寺は西の山麓に移転し､寺院としても城郭としても機能を終えたと思われている。